Кыргыз Республикасынын Дин иштери боюнча мамлекеттик комиссиясы Кыргыз Республикасынын Президентинин 1996-жылдын 4-мартындагы №45 «Кыргыз Республикасынын Өкмөтүнүн структурасы жана курамы жөнүндө» Жарлыгы менен Кыргыз Республикасынын Өкмөтүнө караштуу административдик мекеме катары түзүлгөн.
Кыргыз Республикасынын Президентинин 2005-жылдын 11-ноябрындагы №533 “2005-жылдын 15-октябрындагы №462 “Кыргыз Республикасынын мамлекеттик башкаруу органдарынын түзүмүн өркүндөтүү жөнүндө” Кыргыз Республикасынын Президентинин Жарлыгына өзгөртүүлөр жана толуктоолорду киргизүү тууралуу” Жарлыгына ылайык Кыргыз Республикасынын Өкмөтүнө караштуу Дин иштери боюнча мамлекеттик комиссиясы Кыргыз Республикасынын Өкмөтүнө караштуу Дин иштери боюнча мамлекеттик агенттигине өзгөртүлдү.
Кыргыз Республикасынын Президентинин 2009-жылдын 26-ноябрындагы №425 “Кыргыз Республикасынын Өкмөтүнүн түзүмүн бекитүү жөнүндө мыйзамын жүзөөгө ашырууну камсыз кылуу боюнча иш-чаралар тууралуу” Жарлыгынын негизинде мамлекеттик башкаруу системасын реформалоо жараянынын алкагында Кыргыз Республикасынын Өкмөтүнө караштуу Дин иштери боюнча мамлектик агенттик аткаруу бийлигинин бутагынан чыгарылып, Кыргыз Республикасынын Президентине жооптуу жана баш ийген органга өзгөртүлгөн.
Кыргыз Республикасынын Президентинин 2011-жылдын 21-январындагы №15 “Айрым мамлекеттик органдарды Кыргыз Республикасынын Өкмөтүнүн карамагына өткөрүү маселеси жөнүндө” Жарлыгынын негизинде Кыргыз Республикасынын Дин иштери боюнча мамлекеттик комиссиясы Кыргыз Республикасынын Өкмөтүнүн карамалыгына өткөрүп берилди.
Кыргыз Республикасынын Президентинин 2012-жылдын 20-январындагы № 9 “Кыргыз Республикасынын Президентинин 2011-жылдын 21-январындагы “Айрым мамлекеттик органдарды Кыргыз Республикасынын Өкмөтүнүн карамагына өткөрүү маселеси жөнүндө” Жарлыгына өзгөртүүлөр жана толуктоолор киргизүү тууралуу” Жарлыгына ылайык Дин иштери боюнча мамлекеттик комиссиясы Кыргыз Республикасынын Президентинин карамагына өткөрүп берилди.
Кыргыз Республикасынын Дин иштери боюнча мамлекеттик комиссиясы (мындан ары – Мамкомиссия) дин жаатында мамлекеттик саясатты иштеп чыгуу жана аны жүзөөгө ашыруу боюнча иш жүргүзгөн жана Кыргыз Республикасынын башка мамлекеттик органдарынын дин жаатындагы ишмердүүлүгүн координациялаган Кыргыз Республикасынын борбордук органы болуп саналат.